Biochemická podstata evolučního úspěchu termitů

Švábi, kteří mají krále, královnu a vojáky, a kteří tvoří ohromné množství biomasy. Řeč není o nikom jiném než o termitech (Isoptera), ekologicky extrémně úspěšné skupině hmyzu obývající zejména teplé oblasti. Termiti se většinou živí rostlinnou hmotou – známá je jejich konzumace dřeva (čerstvého i rozkládajícího se), ale některé druhy se živí trávou nebo půdou. Bez ohledu na konkrétní potravu jde o materiál snadno dostupný a všudypřítomný, ale zároveň také obtížně stravitelný a chudý na některé esenciální živiny, např. mastné kyseliny. Jedním z pilířů úspěchu termitů je bezpochyby schopnost využívat právě tyto zdroje potravy, se kterými si řada dalších organismů neumí poradit. K rozklíčování biochemické podstaty této schopnosti nyní přispěli autoři pod vedením Roberta Hanuse. Zaměřili se konkrétně na kyselinu linolovou, které je v termití potravě málo a kterou se předci termitů museli naučit efektivně získávat dříve, než mohli začít využívat své současné potravní zdroje.

Nenasycené mastné kyseliny. Kyselina olejová (nahoře) s jednou dvojnou vazbou na pozici 9 a kyselina linolová (dole) se dvěma dvojnými vazbami na pozicích 9 a 12.
Volné dílo.

Kyselina linolová patří mezi polyenové mastné kyseliny, tedy nenasycené mastné kyseliny, které obsahují dvě či více dvojných vazeb. Živočichové si polyenové mastné kyseliny obvykle neumí sami syntetizovat a musí je získávat z potravy, jsou pro ně tedy esenciální živinou. Zároveň jde o látky pro živočichy klíčové – z těchto mastných kyselin vychází syntézy součástí buněčných membrán, signálních molekul (např. eikosanoidů) nebo triacylglycerolů sloužících coby sklad energie. U hmyzu jsou z nich odvozeny také kutikulární uhlovodíky, které chrání tělo před vyschnutím nebo slouží ke komunikaci (rozpoznávání příslušníků vlastní kolonie atp.). Polyenové mastné kyseliny jsou navíc výchozím substrátem pro syntézu některých feromonů, včetně těch popsaných u termitů. Schopnost syntetizovat kyselinu linolovou je známá zhruba u dvou desítek druhů hmyzu v rámci různých linií, kde docházelo k opakovaným vznikům a zánikům této schopnosti. 

Jak bylo naznačeno výše, termiti patří mezi šváby (Blattodea), konkrétně tvoří sesterskou skupinu ke švábům rodu Cryptocercus. Tito švábi se rovněž živí dřevem a pečují o potomstvo, které zpočátku není schopné dřevo trávit. Společně s několika dalšími liniemi švábů náleží rod Cryptocercus i všichni termiti do skupiny Blattoidea, u které byla již v minulosti popsána schopnost syntézy kyseliny linolové. K ověření hypotézy, zda se tato schopnost vyvinula jednou v rámci blattoideí a termiti ji zdědili, či zda byla její evoluce složitější, analyzovali autoři sekvenační data z 57 druhů termitů a švábů. Zaměřili se konkrétně na desaturázy mastných kyselin (FAD, z angl. fatty acyl desaturase), enzymy zodpovědné za vytváření dvojných vazeb v mastných kyselinách, a tedy za tvorbu nenasycených mastných kyselin.

Analyzované desaturázy Δ12 FAD, které vytvářejí kyselinu linolovou u různých skupin hmyzu, mají ve většině případů podobné aminokyselinové sekvence a někdy i aktivitu s desaturázami Δ9 FAD (číslo v názvu FAD označuje pozici, kde je vytvářena dvojná vazba), jež syntetizují kyselinu olejovou nebo palmitoolejovou. Geny pro Δ12 FAD tedy pravděpodobně vznikly duplikací genu pro Δ9 FAD. Tato kopie následně získala novou funkci: enzymovou aktivitu umožňující zavedení dvojné vazby na pozici 12. Autoři identifikovali tuto genovou duplikaci v rámci Blattoidea a otestovali i funkci obou genových produktů (s předpokládanou aktivitou Δ9 FAD a Δ12 FAD) vložením příslušných kódujících sekvencí DNA do kvasinek. V souladu s jejich hypotézou vykazoval produkt ancestrálního genu aktivitu odpovídající Δ9 FAD a produkt odvozeného genu aktivitu Δ12 FAD vytvářející kyselinu linolovou z kyseliny olejové. Autoři zároveň pomocí cílené mutageneze a proteinového modelování pomocí umělé inteligence AlphaFold2 korelovali detaily struktury různých FAD s konkrétní enzymovou aktivitou a substrátovou specifitou. 

K duplikaci genu pro Δ9 FAD následované ziskem nové funkce jednoho z paralogů došlo v evoluci pouze jednou u společného předka blattoideí zhruba před 160 miliony let a, v porovnání s FAD u jiných linií hmyzu, zůstal tento stav konzervovaný v průběhu 140 milionů let evoluce termitů.

Termiti, dnes diverzifikovaní do zhruba 3 tisíc druhů, tedy zčásti vděčí za svůj ekologický úspěch této genové duplikaci. Δ12 FAD desaturáza vzniklá duplikací umožnila všežravým předkům termitů specializovat se na potravu, která by sama o sobě nepokryla spotřebu kyseliny linolové potřebné pro základní součásti buněk i některé klíčové termití feromony. Dataset sekvencí FAD desaturáz z různých linií hmyzu i detailní vhled do struktury těchto enzymů podaný v této práci snad pomůže odhalit i další desaturázu, která je zodpovědná za tvorbu dodekatrienolu, nejběžnějšího termitího hormonu, jenž nese tři dvojné vazby a mezi živočichy jej umí vytvářet pouze tato skupina společenského hmyzu. 

Voják jednoho ze studovaných druhů termitů, Prorhinotermes simplex, na pozadí s molekulární strukturou Δ12 FAD desaturázy z tohoto druhu (PsimFAD-A1b) predikovanou umělou inteligencí AlphaFold2. Znázorněná struktura odpovídá části místa vazby substrátu v enzymu.
Zdroj: K. Bezányiová dle fotografie J. Šobotníka a schémat z původního článku

Macháček, S., Tupec, M., Horáček, N., Halmová, M., Roy, A., Machara, A., Kyjaková, P., Lukšan, O., Pichová, I., & Hanus, R. (2023). Evolution of Linoleic Acid Biosynthesis Paved the Way for Ecological Success of Termites. Molecular Biology and Evolution, 40(4), msad087.

Kateřina Bezányiová